Né d'un père chirurgien dans une famille d'origine catholiqueirlandaise de six enfants, il est le frère cadet de l'écrivain Dominick Dunne. Il fait ses études au Porthmouth Priory School, une prestigieuse institution d'enseignement du Rhode Island, puis entre à l'Université de Princeton où il obtient un bachelor's degree en 1954. Peu après, il s'engage pour deux ans dans la U.S Army, puis travaille dans le milieu de la publicité, avant d'entrer comme journaliste et membre du comité de rédaction du Time Magazine pendant cinq ans.
Avec sa femme Joan Didion, qu'il épouse en 1964, il collabore à de nombreux films comme scénariste, notamment Panique à Needle Park, Une star est néeetPersonnel et confidentiel. Même s'il a écrit plusieurs romans, dont seul Sanglantes Confidences (True Confessions, 1977) est traduit en français, c'est surtout pour ses essais, chroniques et critiques littéraires (ces dernières souvent parues dans le magazine bimensuel The New York Review of Books), qu'il est connu, car ces divers textes ont été regroupés et publiés en recueils.
Joan Didion, qui a été mariée avec lui pendant 40 ans, relate son décès[1] dans L'Année de la pensée magique (The Year of the Magical Thinking) en 2005 pour lequel elle obtient le National Book Award.
Il est le père de Quintana Roo Dunne, adoptée à la naissance avec Joan Didion qui meurt quelques mois après lui, à l'âge de 39 ans, d'une pancréatite aiguë.
Publié en français sous le titre Sanglantes Confidences, traduit par Philippe Garnier, Paris, Les Humanoïdes associés, coll. « Speed 17 » no 12, 1980 (ISBN2-7316-0061-6) ; réédition, Paris, Gallimard, coll. « Série noire » no 2330, 1976 (ISBN2-07-049368-7) ; rééd. sous le titre True Confessions, Paris, Éditions du Seuil, coll. « Le Seuil policier », 2015 (ISBN978-2-02-116301-8)[2]