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C'est après avoir étudié l'art en Italie et travaillé pendant une courte période comme réceptionnisteettraductrice pour l'Italian Trade Commission de Los Angeles qu'elle se tourne vers le cinéma. Elle obtient son premier rôle en 1979 dans Diary of a Teenage Hitchhiker, avec Charlene Tilton. Elle tient ensuite des petits rôles dans des télé-séries populaires des années 1980, telles que Fame, ou Pour l'amour du risque. Elle décroche finalement son premier grand rôle en 1981 dans Poltergeist, une production de Steven Spielberg, réalisée par Tobe Hooper.
À l'automne 1981, après avoir terminé ce film, elle rencontre John Thomas Sweeney, chef cuisinier de Los Angeles, qui travaille au célèbre restaurant Ma Maison. Après une relation courte et orageuse, Sweeney l'agresse à son domicile et essaye de l'étrangler une première fois le 26 septembre 1982. Dominique Dunne rompt alors avec lui. Il l'agresse une nouvelle fois le 30 octobre de la même année, chez elle, au cours d'une violente discussion, et l'étrangle. La police locale, alertée par David Packer(en) avec qui Dominique Dunne répétait un rôle, n'intervient pas en disant que le domicile de l'actrice « n'est pas dans sa juridiction ». Elle meurt au centre médical Cedars-SinadeLos Angeles quelques jours plus tard, sans avoir repris connaissance, alors qu'elle allait fêter ses 23 ans.
Elle avait tenu son dernier rôle à la télévision dans un épisode des Capitaine Furillo, diffusé après son décès et qui lui a été dédié. Elle y interprétait une adolescente également victime de maltraitance. Certaines de ses marques de contusion n'étaient pas fictives mais l'œuvre de Sweeney. Son compagnon a été jugé pour homicide involontaire et condamné à 6 ans et demi de prison. Dominique Dunne avait été choisie pour interpréter le rôle de Robin Maxwell dans la série V (1983). Kenneth Johnson a dû réécrire en partie son scénario pour l'adapter à la nouvelle actrice, Blair Tefkin. La mini-série originale est dédiée à Dominique Dunne.
Plaque sur la tombe de Dominique Dunne.
Sa tombe, au Westwood Village Memorial Park Cemetery, se situe à quelques pas de celle de Heather O'Rourke, sa partenaire dans le film Poltergeist, morte en 1988 de complications d'une sténose intestinale congénitale mal diagnostiquée, à l'âge de 12 ans (quelques semaines avant la mort également tragique de l'actrice Judith Barsi faisant de l'année 1988 une année particulièrement sombre pour le cinéma américain).
